Film saga
Après la bataille au Département des Mystères survenue quelques semaines auparavant, le ministère de la magie a rendu public le retour de Voldemort. Le mage noir et ses disciples exercent désormais leur pouvoir sur le monde entier. Sorciers comme Moldus sont maintenant en danger. Des mangemorts apparaissent à Londres et provoquent l'effondrement du Millennium Bridge, tout en kidnappant au passage le fabricant de baguettes, Ollivander.
Durant l'été, Harry, qui vient de fêter son seizième anniversaire, rencontre Albus Dumbledore dans une gare. Le vieux directeur, avec l'aide de Harry, veut essayer de convaincre un ancien professeur de l'école, Horace Slughorn, de reprendre sa place à Poudlard. Slughorn accepte. Après cela, Harry se rend au Terrier, chez les Weasley, et retrouve Ron et Hermione.
Au même moment, Bellatrix Lestrange et sa sœur Narcissa Malefoy se rendent chez Severus Rogue. Narcissa avoue que Voldemort a confié à Drago une mission très importante et elle a peur qu'il échoue. Rogue jure qu'il protégera Drago au péril de sa vie et le suppléera le cas échéant en faisant un Serment Inviolable.
Dans le monde de la magie, Harry, Ron et Hermione se rendent sur le chemin de Traverse. Là, ils surprennent Drago Malefoy et sa mère se rendant à une espèce de cérémonie dans l'allée des Embrumes, ce qui intrigue fortement Harry.
Quelques jours plus tard, dans le Poudlard Express, Harry annonce à Ron et à Hermione qu'il pense que Drago est devenu un mangemort en ayant succédé à son père Lucius Malefoy. Comme ces derniers ne le croient pas, Harry se rend secrètement dans le wagon des Serpentard caché sous sa Cape d'Invisibilité afin d'espionner Drago. Mais celui-ci le surprend et, grâce à un sort, l'immobilise. Arrivé à Poudlard, Harry est finalement délivré du maléfice par Luna Lovegood et rejoint les autres. Durant le banquet de début d'année, Dumbledore annonce que Horace Slughorn remplacera Rogue au poste de maître des potions, Rogue prenant quant à lui la place de professeur de Défense Contre les Forces du Mal. Le directeur prie également les élèves de se montrer prudents, étant donné que Voldemort est revenu et que beaucoup de meurtres ont lieu un peu partout dans le monde. Cependant, Poudlard est bien protégé.
Alors que l'année commence, Harry récupère le livre de potions de sixième année d'un certain « prince de Sang-Mêlé » et devient un as en potions, au grand dam d'Hermione. Mais il est de plus en plus obsédé par l'identité de ce mystérieux « prince de sang-Mêlé ». Lors d'une sortie à Pré-au-Lard, le trio est témoin de l'accident d'une élève, Katie Bell, dû à un collier ensorcelé qui était destiné au professeur Dumbledore. Harry suspecte immédiatement Malefoy et se met à suivre les moindres mouvements de ce dernier dans le château, avec l'aide de la Carte du Maraudeur. Il soupçonne aussi Rogue de vouloir prêter main-forte à Drago dans une périlleuse mission que Voldemort lui aurait ordonné d'accomplir.
Après un match de Quidditch, Ron se met à sortir avec une élève de Gryffondor, Lavande Brown, ce qui a pour effets de rendre Hermione extrêmement jalouse, au point de refuser de lui adresser la parole. Hermione et Ron entrent alors en conflit et ne se parlent plus, résignés à faire abstraction des sentiments qu'ils éprouvent l'un pour l'autre. Elle se met à sortir avec un membre de l'équipe de Quidditch, Cormac McLaggen afin d'énerver Ron, tandis que Harry se rend compte des sentiments qu'il éprouve pour Ginny, la jeune sœur de son ami Ron, mais il refuse de lui avouer.
Vers Noël, alors qu'ils sont en vacances au Terrier, Harry et les Weasley subissent une attaque des mangemorts, qui détruisent la maison. En parallèle, Dumbledore donne des cours particuliers sur le passé de Voldemort à Harry en lui montrant des souvenirs provenant de la mémoire de diverses personnes, à l'aide de la Pensine se trouvant dans son bureau. Tout ceci est destiné à en apprendre plus sur le passé de Voldemort pour pouvoir mieux le détruire. Cependant, un des souvenirs capitaux sur le plus grand secret de Voldemort a été falsifié par Horace Slughorn en personne. Dumbledore charge alors Harry de récupérer le véritable souvenir, qui se révélera être extrêmement précieux pour la chute du mage noir.
Par la suite, Ron est empoisonné par le contenu d'une bouteille d'hydromel, après avoir avalé par erreur un philtre d'amour. Harry soupçonne une nouvelle fois Drago et se lance à sa recherche dans le château. Il le retrouve bientôt en pleurs dans les toilettes. Lorsque Drago le surprend en train de l'espionner, il l'attaque et les deux jeunes sorciers se battent en duel magique. Pour se défendre, Harry utilise le sortilège Sectumsempra (provenant du livre du prince de Sang-Mêlé) sur Drago, ce qui a pour effet de causer des blessures effroyables sur tout son corps, qui seront guéries par Rogue. Prenant conscience que le livre de potions est dangereux, Harry se rend dans la Salle sur Demande avec Ginny afin de s'en débarrasser. La jeune femme, amoureuse de Harry depuis de nombreuses années, l'embrasse pour la première fois, avant de dissimuler le livre dans l'immensité de la Salle.
Sur les conseils de Ron et d'Hermione (qui se sont réconciliés entretemps), Harry boit la potion de chance, Felix Felicis, afin de récupérer le souvenir de Slughorn. Lors de l'enterrement de l'immense araignée Aragog qui se déroule chez Hagrid, Harry convainc le maître des potions de lui livrer son souvenir. Le professeur, d'abord hésitant, se décide finalement à accepter sa demande. Après avoir rempli sa mission, Harry se rend dans le bureau de Dumbledore et lui remet le précieux souvenir.
Ce dernier leur révèle que, dans sa jeunesse, Voldemort a créé sept Horcruxes, des objets maléfiques dans lequel un sorcier cache une partie de son âme, avant de les dissimuler quelque part pour empêcher leur propriétaire de mourir. Harry apprend que deux des sept Horcruxes que Voldemort a créés ont déjà été détruits : le journal intime de Tom Jedusor, par lui-même lors de sa seconde année avec un crochet de Basilic, et la bague d'Elvis Marvolo Gaunt, le grand-père de Voldemort, ayant ensuite appartenu à la mère de Voldemort, que Dumbledore a lui-même détruite lors d'une de ses nombreuses absences de l'école. Les cinq Horcruxes restants, inconnus, sont toujours intacts et dissimulés quelque part dans le monde.
Le lendemain, Dumbledore emmène Harry dans une sinistre caverne au fond d'une grotte située au bord de la mer, où il soupçonne Voldemort d'avoir dissimulé un de ses Horcruxes. Cette caverne se révèle être peuplée d'Inferi (des cadavres ramenés à la vie par un maléfice). Au cours de maintes péripéties durant lesquelles Dumbledore se voit obligé d'avaler une potion empoisonnée, Harry trouve un médaillon ayant autrefois appartenu à Salazar Serpentard, reposant au fond d'une bassine.
Après avoir échappé à l'armée d'Inferi, Harry et Dumbledore reviennent à Poudlard et découvrent que l'école est envahie par les mangemorts, menés par Bellatrix Lestrange et par le loup-garou Fenrir Greyback que Malefoy a fait venir. Piégé au sommet de la Tour d'Astronomie, le vieux directeur est désarmé par Drago Malefoy, qui s'apprête à le tuer après lui avoir montré la Marque des Ténèbres qu'il porte sur son bras. C'est à ce moment-là que Bellatrix et les mangemorts débarquent au sommet de la tour, puis Rogue. Mis sous pression par sa tante, Drago n'a néanmoins pas le courage de tuer Dumbledore, et c'est finalement Rogue qui le fait à sa place en utilisant le sortilège Avada Kedavra, sous les yeux impuissants de Harry.
Après avoir fait apparaître la Marque des Ténèbres dans le ciel, les mangemorts fuient l'école après l'avoir dévastée et incendié la cabane d'Hagrid. Là, Rogue déclare alors à Harry être le prince de Sang-Mêlé.
Quelques minutes plus tard, les élèves et les professeurs, réveillés par le vacarme, découvrent, choqués, le corps sans vie de Dumbledore dans le parc, au pied de la Tour d'Astronomie. Agenouillé auprès de la dépouille de Dumbledore, Harry récupère le médaillon qu'ils avaient trouvé plus tôt dans la soirée. Il se rend alors compte que le médaillon qu'il tient entre les mains est un faux et qu'un certain « R.A.B. » a laissé un message à l'intérieur à l'intention du Seigneur des Ténèbres, disant qu'il avait déjà trouvé le véritable Horcruxe et s'en était emparé, avec l'intention de le détruire.
Au lendemain de la mort de Dumbledore, Harry montre le message du fameux « R.A.B. » à Ron et à Hermione, et décide de quitter l'école pour rechercher les Horcruxes de Voldemort, dans le but de les détruire. Ron et Hermione décident alors de l'accompagner dans cette périlleuse mission.
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